在 1583 年汉弗莱·吉尔伯特爵士（Sir Humphrey Gilbert）在纽芬兰（Newfoundland）定居的专有尝试失败后，随后在更南的罗阿诺克岛（现代北卡罗来纳州东部) 沃尔特·罗利爵士在 1580 年代后期。

新殖民地的创始人是弗吉尼亚公司，前两个定居点位于詹姆斯河北岸的詹姆斯敦和位于现代缅因州肯纳贝克河的波帕姆殖民地，都在 1607 年。波帕姆殖民地很快就失败了，原因是头两年发生饥荒、疾病和与当地美洲原住民部落的冲突。詹姆斯敦占领了属于波瓦坦邦联的土地，并且在 1610 年新的定居者和船运物资抵达之前也处于失败的边缘。烟草成为弗吉尼亚州第一个有利可图的出口产品，其生产对美国产生了重大影响社会和定居模式。

1624年，弗吉尼亚公司的特许状被詹姆士一世国王撤销，弗吉尼亚殖民地被移交给王室作为皇家殖民地。在 1640 年代和 50 年代的英国内战之后，弗吉尼亚殖民地因其在英格兰保护国和英联邦时代对英国君主制的忠诚而被国王查理二世昵称为“旧自治领”。从 1619 年到 1775/1776 年，弗吉尼亚的殖民地立法机关是大会，它与殖民地总督一起执政。詹姆斯河上的詹姆斯敦一直是弗吉尼亚殖民地的首府，直到 1699 年。从 1699 年到其解散，首都位于威廉斯堡。随着 1676 年培根叛乱，该殖民地经历了第一次重大的政治动荡。

1775年宣布脱离大不列颠王国独立后，在《独立宣言》正式通过之前，弗吉尼亚殖民地成为弗吉尼亚联邦，是美国最初的十三个州之一，官方口号是“旧自治领” ”。整个现代的西弗吉尼亚州、肯塔基州、印第安纳州和伊利诺伊州，以及俄亥俄州和宾夕法尼亚州西部的部分地区，后来都是从 1776 年 7 月美国进一步独立时弗吉尼亚殖民地包围或声称拥有的领土创建的。

盎格鲁-波瓦坦战争是 17 世纪初弗吉尼亚殖民地的定居者与波瓦坦邦联的阿冈昆印第安人之间发生的三场战争。第一次战争始于 1609 年，并于 1614 年和平解决。第二次战争从 1622 年持续到 1626 年。第三次战争从 1644 年持续到 1646 年，并在奥佩尚卡诺被俘并被杀时结束。那场战争在印第安人和殖民地土地之间划出了一条明确的边界，只有通过特殊通行证才能跨越公务。这种情况一直持续到 1677 年和培根叛乱后建立印第安人保留地的中种植园条约。